En medborgargardist i ett skjul vid en boendeparkering. Ett Mobilt Akutteam som slår ihjäl de långsamma timmarna med slavlekar. En överklasstjej med verklighetstörst som arbetar sitt första nattpass på gruppboendet för gravt utvecklingsstörda. En pappa som bevakar sin son genom ett hål borrat i badrumsväggen… Fyra skådespelare spelar åtta roller i en resa från kväll till gryning. Allteftersom natten fortskrider löses gränserna mellan jagen upp. I korta, skarpa bilder sjungs en slags vargtimmeältande sorgesång över ett Sverige som blir allt svårare att känna sig delaktig i. Vaknätter är en kolsvart komedi om längtan efter tillhörighet och önskan om att kunna ge sig hän till något eller någon, allt filtrerat genom den speciella skörhet som kan gripa en vid tretiden på natten. När man känner sig som allra ensammast. När man på allvar kan tro att det aldrig kommer att bli morgon igen.